Control Biologic o

CONTROL BIOLOGICO EN COLOMBIA El curso del control biológico en Colombia a través de la historia permite que se pueda ver la evolución en el uso de esta herramienta en el país. Así mismo, esta búsqueda se centra en los acontecimientos más significativos del control biológico, la cual se baso' en un comienzo, en una lucha contra todos los estamentos del estado y contra la ignorancia misma, por tratar de mostrar la importancia de una ciencia y el impacto que acarrearía sobre la economía nacional si se mantuviera en el olvido. Me referiré a los episodios de la historia que se encuentran registrados (muchas veces anecdóticos); dando énfasis a los aspectos en la vida de verdaderos quijotes que apostaron todo para que la ciencia entomológica tuviera un lugar en la historia de la ciencia colombiana. Se dice que el comienzo de la entomología colombiana y del control biológico se dio por un trabajo realizado por el Dr. Luis Zea Uribe en Tocaima (1913) y por el Profesor Federico Lleras Acosta en Guaduas. En é1, combatieron una langosta (desafortunadamente no dan la especie) por medio de la bacteria Coccobacillus acridibrum (Howard, 1930).

Howard (1930), también menciona en su libro "'A history of applied entomology" que Colombia en un país que ha tenido grandes colectores en historia natural, pero, ha desarrollado pocos entomólogos. En la revista del Ministerio de Industrias (mayo de 1916), hay un informe de áfidos por A. Girardi en donde menciona los enemigos naturales y las aspersiones apropiadas para su control. En el número de junio hay un articulo sobre la polilla de la papa y en otro los fungicidas e insecticidas más usados en el control de fitopatógenos (Howard, 1930). En 1919, en la Revista Agrícola se publicó un articulo de J. Figueroa sobre el cultivo de clavel, en el cual se consideran los insectos plaga que los atacan. En la misma revista de ese año hay un articulo sobre la langosta escrito por A. López (Howard, 1930).

En 1923 sale un libro sobre el gusano de seda doméstico por Aureliano Vé1ez y otro sobre seda por Ernesto Murillo. En 1927, la revista industrial en Bogotá, publicó un articulo por el Hermano Apolinar Maria sobre insectos en praderas de la Sabana de Bogotá; asi como un folleto de 34 páginas por Rafael A. Torro, titulado: "Las enfermedades y plagas en plantas: sus causas y control" (Howard, 1930). El 19 de octubre de 1927 es una fecha importante y trascendental para la entomología colombiana, se fundó los Servicios de Sanidad Vegetal y Entomología Económica, a cargo de Luis Maria Murillo. Pero ya que se habla de é1, es justo ahondar en su historia, que ilustra una vida quijotesca y apasionada por la ciencia entomológica. Luis Maria Murillo Quinche nación en Guasca en 1896 y murió en Bogotá en 1974. Fue un humanista, amante de la naturaleza, la química, a la física, las ciencias nucleares, con sus dotes de escritor y periodista aplicados a su labor científica (Sarmiento, sin fecha). La universidad fue ajena como discípulo, pero encontró en é1 un gran profesor. Por 1917, haciendo el recorrido de las montañas en busca de fósiles nunca encontrados, halló la vocación por los insectos; pero al no existir un aula que lo formara, tomó a la naturaleza por maestra universitaria (Sarmiento, sin fecha). Su primera producción entomológica fue el poema "Las avispas chibchas" que recibió buenas criticas literarias y científicas. Esto le abrió las puertas a la Sociedad colombiana de Ciencias Naturales, fundada por el Hermano Apolinar Maria, y al único cargo oficial que desempeñó por 42 años. Se inició como agrónomo ayudante de un entomólogo fitopatólogo que nunca se contrató (Sarmiento, sin fecha). Con las precarias condiciones de la época recorrió el país. En 1928, llegó a Antioquia por primera vez con el objeto de estudiar las plagas del cafeto y recibió su primera lección de entomología económica por parte de los campesinos de la zona (Sarmiento, sin fecha). Comenzó a estudiar las moscas de las frutas del Valle de Tensa, el pulgón lanígero de los manzanos Eriosoma lanigerum (Haussman) en Boyacá y los gusanos blancos de la papa. Así, que el primer insecto que tuvo en sus manos en su carrera de sanidad vegetal fue la larva de un gorgojo en cultivos de papa que entró por Nariño (Trypopremnon sp.). Hizo investigaciones sobre su hábito, los primeros dibujos y ensayó la rotación de cultivos para su control. Por la ausencia de sanidad vegetal, llegó a Colombia el pulgón lanígero Eriosoma lanigerum (Haussman) y afectó los cultivos de manzano en 1929. Luis M. Murillo introdujo de Estados Unidos a Aphefinus mali y consiguió erradicar la plaga en pocos meses. Este fue el primer ejemplo de control biológico significativo de una plaga registrado en Colombia. También liberó el Coleóptero Neda murilloi que sirvió para ayudar a controlar el áfido.

Ante las graves carencias de los servicios fitosanitarios, Luis M. Murillo propuso en 1936 al entonces Ministerio de Agricultura y Comercio una acción enérgica contra la introducción de plagas exóticas. Se establecieron servicios de sanidad en los puertos marítimos y terrestres, vigilados por entomólogos y fitopatólogos. Sugirió que la introducción de vegetales se hiciera por dos o tres puertos. En 1942 utilizó a Cryptolaemus montrouzieri contra la palomilla del café; importó de Puerto Rico una avispa originaria de Filipinas, un Spalangidae para controlar con éxito a Lyperosia irritans, mosca hematófaga azote de los ganados del Huila. En 1948 introdujo el coccinélido Rodolia cardinalis para controlar la cochinilla acanalada de las acacias en Bogotá, llamada la "Peste Blanca": Icerya purchasi. También hizo el más completo estudio al gusano rosado colombiano del algodón, Sacadodes pyralis y de la avispa parasitoide Apanteles thurberae. Esta interacción fue el principal motivo de su obra "Sentido de una Lucha Biológica" (Sarmiento, sin fecha). La entomología era un término desconocido en esa época. Para los que tenían alguna noción de ella era una locura y un grave desperdicio del presupuesto nacional (un entomólogo en Colombia contra 600 en Estados Unidos). El trabajo de este hombre que hoy tiene gran reconocimiento, en un principio no fue comprendido. Por ignorancia y por intrigas, la sección fundada estuvo a punto de cerrarse cuando llegó a un juicio en el senado de la república, en el que acusaron a Murillo porque se desempeñó en un cargo sin tener títulos ni estudios agronómicos. La comisión estaba conformada por el senador liberal antioqueño Carlos Uribe Echeverri, experimentado en los problemas agrarios, y el Dr. Emilio Robledo conservador antioqueño, botánico, médico, escritor y miembro de academias. Ellos sabían que un técnico había ido a estudiar las plagas del café a Antioquia y que había cumplido bien su comisión, pero no sabían que era Luis Maria Murillo. Ellos estaban acompañados de agrónomos de la única facultad que existía y todos esperaban la crucifixión del entomólogo. Después de varias preguntas y contra preguntas los senadores se dieron cuenta de las labores hechas por Murillo y de fiscales se convirtieron en sus amigos para siempre (Sarmiento, sin fecha). Su vocación académica se tradujo en una fabulosa colección de insectos que inició en 1918 y que llegaría a más de 100.000 ejemplares, antes de su destrucción en 1947. Fue sometida a constantes pérdidas y hoy tiene base en Tibaitatá, en la Colección Nacional de Insectos que Lleva su nombre (Sarmiento, sin fecha)

Temeroso del daño de los ecosistemas por los insecticidas, Luis Maria Murillo centró sus investigaciones en el control biológico de plagas. Sus cuatro décadas de servicio al estado, fueron su lucha permanente contra el uso indiscriminado de insecticidas y a favor de la represión de las plagas por sus depredadores naturales; estos trabajos le valieron su ingreso como miembro honorario a la Real Sociedad de Entomología de Bé1gica y en Colombia, el reconocimiento con la más alta distinción que confiere el gobierno nacional, la cruz de Boyacá, en 1962 (Sarmiento, sin fecha). Hay personajes destacados que contribuyeron al avance de la entomología económica: Francisco Luis Gallego (en el campo académico); Luis Maria Murillo (en la entomología aplicada), ya mencionado; asi como Belisario Lozada, Adriano Cabal, Francisco Otaya, Vicente Velasco Llanos, Adriano Cabal, Adalberto Figueroa, Carlos Marín, Nelson Delgado, Rafael González Mendoza. Los extranjeros Edward A. Chapin; Charles Bellou; Paul Rene Roba; Karl Knot; Robert Ruppel y Robert Hunter, entre otros (Valenzuela, 1973). La base del campo experimental para la ciencia entomológica y el control biológico de plagas se ve fundamentada en el cultivo del algodonero. Existe un documento que fue publicado en 1950 por el IFA (instituto de fomento algodonero), en el que reúne los puntos de vista sobre el control de plagas en el algodonero llevado a cabo por Francisco Luis Gallego, Luis Maria Murillo y Carlos H. Marín el cual ejerció una gran influencia en los entomólogos posteriores (Valenzuela, 1973).Gallego y Marín destacaron el lado positivo de los factores bióticos y la bondad de los insecticidas arsenicales, frente al rechazo de los clorados de síntesis como el DDT y el BHC (Lindano). Marín también aprobó este ú1timo aspecto, pero puso en duda la efectividad de los arsenicales en el control de plagas en este cultivo. También llama la atención sobre la responsabilidad que deben tener otros factores, además de los insectos parásitos y depredadores por acción de los insecticidas de síntesis, en el aumento de la población de plagas. Posteriormente, las ideas de estas tres mentes empezaron a unificarse (Valenzuela, 1973). En 1962 se publica el Boletín Técnico NO 2 del IFA titulado "Principales plagas del algodón en Colombia" de Hernán Alcaraz y se impone como referente de todo agrónomo. Por esta misma época, conduce ensayos de laboratorio y campo con el fin de introducir del Perú, en el ecosistema algodonero del Valle del Cauca a Hippodamia convergens (Coleoptera:,Coccinelidae); el depredador se estableció rápidamente en la zona del Valle del Cauca y actualmente es considerado como uno de los más eficientes agentes de control de áfidos. En 1972 se hicieron algunos intentos por trasladar este insecto a la zona del Tolima, pero no logró adaptarse a estas nuevas condiciones. Otro aporte lo hace Antonio Beltrán Rincón, en 1967, al publicar un folleto ilustrado sobre plagas del arroz (Valenzuela 1973; Siabatto et a. 1993).

En 1962, la sección de entomología de la estación experimental "'Balboa" de Buga (Valle) del IFA, realizó la primera cría y liberación de Trichogramma sp. en algodonero. La técnica de cría fue importada del Perú, pero en 1965 se hizo definitiva la cría del parasitoide con los aportes de la Federación Nacional de Algodoneros y la asesoría del entomólogo peruano Juan Herrera Aranguena. En 1965, Valenzuela informa sobre la técnica de cría masiva y liberación de 20 millones de Trichogramma sp. en la zona algodonera del norte del Tolima (Valenzuela, 1973, 1993). Aunque la primera evidencia sobre la aplicación del control biológico en caña de azúcar en Colombia, data de 1939, donde se liberaron a los campos un millón de adultos de Trichogramma minutum Rileyi introducidos de los Estados Unidos al Ingenio Berástegui en el departamento de Bolívar (Zenner, 1965; citado por Gaviria, 1993) en 1960 el Ingenio Manuelita S.A. inició la cría y propagación en laboratorio, inclusive reclasificando la especie por Trichogramma pretiosum Riley (Gaviria 1993). En 1963 el entomólogo Miguel Revelo se hizo acreedor del premio Alejandro Angel Escobar en ciencias con un trabajo sobre el efecto de Bacillus thuringiensis sobre a1gunas plagas lepidopteras (Valenzuela 1973). En 1968 Trichoplusia ni adquiere súbita importancia económica como plaga del algodón. En el año siguiente los entomólogos de la Federación Nacional de Algodoneros, Alvaro Cújar y Teodoro Daza, publicaron un trabajo sobre la biología y control del insecto. En 1970 se realizó el control de T. ni con Baculovirus en algodonero del litoral atlántico (Valenzuela, 1973). También se hicieron intentos de controlar Helicoverpa (Heliothis) spp. en campo con muestras de Baculovirus proveniente de Illinois (EE.UU.) a solicitud de Hernán Alcaraz. Pero no mostró regularidad debido a que tiene poca estabilidad a nivel de campo (Valenzuela 1993). A finales de los sesenta e inicios de los setenta, Alex Bustillo, Lucrecio Lara, Raúl Vélez, Lázaro Posada y Alfredo Saldarriaga, constituyeron el grupo de vanguardia de entomología forestal. Se les debe el conocimiento básico sobre los gusanos defoliadores Glena bisulca y Cotoria unipennaria, el gusano medidor Oxydia trichiata, el gusano rojo peludo Lichnoptera gulo y el gusano canasta Oiketicus kirbi. El profesor Gallego contribuye con estudios sobre plagas de manzano y plátano; Rafael González Mendoza contribuye al conocimiento de moscas de la fruta.

En 1970, Gaviria inicia una cría masiva de la mosca cubana Lixophaga diatraea parásito de larvas de Diatraea saccharalis y libera durante un año, cerca de 60 mil parasitoides. Sin embargo, la especie no logró adaptarse al medio ecológico del Valle del Cauca. A finales de 1970 se introdujo de Brasil otro parasitoide de la plaga, la mosca Metagonistilum minense y se liberaron 40 mil insectos criados masivamente en el ingenio Riopaila. En 1972 se comprueba que se había adaptado exitosamente a su nuevo ambiente. Entre 1970 y 1972 se liberaron cerca de 250mil insectos adultos de Paratheresia clavipalpis (Mosca indígena), el agente biológico que fue más importante para el control del barrenador. Esto fue en el Ingenio Riopaila, mediante puparios obtenidos en el Instituto Central de Investigaciones Azucareras de Trujillo (Perú) (Valenzuela, 1973; Gaviria, 1993). En 1973 se creó la Sociedad Colombiana de Entomología (SOCOLEN) producto de una idea de dos años atrás gestada en la cafetería del Hotel Intercontinental de Medellín. Esta idea surgió entre Hernán Alcaraz y Germán Valenzuela quienes junto a Alfredo Saldarriaga, Hugo Calvache, Teodoro Daza, Benigno Lozano, Raúl Vélez, formaron una junta directiva cuya sede se estableció en Bogotá (Valenzuela, 1973). A partir de este año se empezó a dar una tendencia al tratamiento de los problemas entomológicos con el ingrediente bioecológico. Se presentan muchos aportes en el campo del control biológico, a1gunas veces repetitivos, pero en general hay aportes significativos en control biológico de plagas de cultivos de importancia económica, como palma africana, soya, arroz, tomate y flores. Durante los primeros 20 años historia reciente de la investigación en SOCOLEN, el control microbial de insectos se centró en el uso de B. thuringiensis; el entomófago más utilizado fue el parasitoide Trichogramma y los ácaros Phytoseiidae fueron los depredadores que tuvieron mayor atención (Zuluaga y Duque, 1993). Para el año 1999, la investigación entomológica se centró en

temas relacionados con el manejo integrado de plagas teniendo como base el control biológico, involucrando en sus investigaciones en mayor medida a los grupos Coleoptera, Diptera, Hymenoptera, Homoptera y Lepidoptera. Los hongos entomopatógenos han tenido un gran repunte como tema de investigación, encaminados a la selección de cepas, pruebas de compatibilidad y desarrollo de productos. Los cultivos en los que se están trabajando, son leguminosas, caña de azúcar, café, arroz, frutales, pastos, ornamentales y palma de aceite (SOCOLEN, 1999). La universidad colombiana ha tenido responsabilidades compartidas en la historia de éxitos del control biológico, destacándose las contribuciones hechas por la Universidad Nacional en plagas de cultivos como maíz, tomate, flores, algodonero, arroz y forestales; todas sus sedes han tenido la mayor participación en investigación dentro de los centros educativos del país. También se mencionan otras facultades de agronomía y biología de universidades como la del Valle, Universidad de Antioquia, Universidad de Tolima, Universidad Javeriana y otras, a través de sus trabajos de grado y tesis de postgrado (Vergara 1990, SOCOLEN 1999).

Literatura Citada Gaviria, J. 1993. El control biológico de insectos plaga de la caña de azúcar en Colombia. En: Control Biológico en Colombia. Historia, Avances, proyecciones. Palmira. pp. 42?71. Howard, L.O. 1930. A hystory of applied entomology (Somewhat anecdotal). The Smithsonian Institution. v.84. pp. 442?443. Sarmiento, L. M. "Luis Maria Murillo, fundador de la sanidad vegetal en Colombia". En: www.catie.ac.cr/información/?RMIP/??rmip56/??biblio?a.htm. Boletín MIP No. 56. Sociedad Colombiana de Entomología (SOCOLEN) 1999. Resúmenes del XXVI congreso de SOCOLEN. Bogotá. 178 pp. Notas adicionales sobre la historia del control biológico internacional. M. S. Serrano. Historia del Control Biológico Literatura De Bach, P. 1974. Biological control by natural enemies. Cambridge Univ. Press. 323p. Huffaker, C.B. & P.S. Messenger. 1976. Theory and practice of biological control. Academic Press. 788p. Van Driesche, R.G. & T.S. Bellows Jr. 1996. Biological control. Chapman & Hall. 539p.

Van den Bosch, R. & P.S. Messenger. 1973. Biological control. Intext Press Inc. 180p. Origen Antiguo Registro más antiguo viene de China Usaban hormigas contra plagas de cítricos ecophylla smaragdina F. se compra todavia para 'sembrar' en naranjales Insectos Parasitos Reconocido por Vallisnieri (1661-1730). Apanteles glomeratus (Cotesia glomerata) en Pieris rapae Aldrovandi (1602) confundió con metamorfosis. Martin Lister (1685) 'moscas ichneumonidas' emergen como resultado de huevos sobre larvas de lepidopteros. 1700 A. van Leeuvenhoek parasitismo en afidos por Aphidius sp. Erasmus Darwin (1800) "small ichneumon-fly which deposits its own eggs in their backs" de Pieris rapae. Hartig (1827) propuso recoger y guardar oru-gas parasitadas para liberar los adultos poste-riormente. Boisgiraud (1840) colectó y liberó Calosoma sycophanta (L.) contra larvas de polilla gitana Lymantria dispar L. En Norte America Asa Fitch (NY 1855) propuso importacion de parasitos de Inglaterra para reducir infesta-cion de Sitodiplosis mosellana (mosquita de la panoja del trigo). Charles V. Riley (MO 1870) llevo parasitoides a otro lado de Missouri para Conotrachelus nenuphar Charles V. Riley 1843-1898 Exportó el ácaro Tyroglyphus phylloxerae Riley a Francia en 1873 vs. Daktulosphaira vitifolii (Fitch) Chief Entomologist USDA, Washington 1879. Importó Cotesia glomerata de Inglaterra a EE UU en 1883. Escama Algodonosa de Cítricos Icerya purchasi (Maskell) Ataca cítricos, acacia, pera y otras. Detectada en vivero en Menlo Park, CA 1868 Establecida en LA área en 1876, toda CA en 1880 en cuanto cítrico encontró. La Conección con C.V. Riley Recibió especímenes en MO en 1872 y sugirió que fue introducida de Australia (dorthezia). Sabía que la describió W.M. Maskell (NZ) quien confirmó origen Australiano a W.G. Klee en San Francisco. Hizo un gran esfuerzo como chief entomo-logist de USDA para enviar a Albert Koebele a Australia a buscar NE en 1888 Albert Koebele Encontro:

Un díptero: Cryptochetum iceryae (Williston) Un coccinélido: Rodolia cardinalis (Mulsant) alias 'Vedalia Beetle'. Enviados en barco a San Francisco. Exami-nados, criados y liberados como adultos en cítricos cubiertos con carpas en el área de Los Angeles. El Segundo Viaje de Koebele 1892 Se centró en coccinélidos. Otro Caso Exitoso Perkinsiella saccharicida Kirkaldy (Delphacidae) detectado en Hawaii en 1900. R.C.Perkins & A.Koebele viaja-ron a Australia 1904-1916. Anagrus optabilis (Perkins). Tytthus mundulus (Breddin). Ambos mantienen bajo control Trabajos Pioneros: CB Malezas Cactus: Opuntia introducido a Australia. Cactoblastis cactorum (Bergroth) introducido en 1926 de Argentina. 1930-32 logró control completo. Trabajos Pioneros: Patógenos Oryctes rhinoceros (L.) Nativo de SO Asiático, se dispersó por Islas del Pacifico. 1963 se descubrió Baculovirus de larvas y adultos y se intro-dujo en 1967. Infestación se redujo al 10% Siabatto, A.; Álvarez, G.; Herrera, M.; Rendón, F. 1993. Control biológico en el cultivo del algodonero. En: Control Biológico en Colombia. Historia, avances, proyecciones. Palmira. pp. 35?41. Valenzuela, G. 1973. Reseña histórica de la entomología económica en Colombia. En: Memorias del I Congreso de la Sociedad Colombiana de Entomología. Bogotá. pp. 8?35. Valenzuela, G. 1993. Aspectos históricos del control biológico. En: Control Biológico en Colombia. Historia, avances, proyecciones. Palmira. pp.1?9. Vergara, R. 1990. El control biológico a lo largo de la historia. En: Colombia, Ciencia y Tecnología. COLCIENCIAS. V. 8 No. 3. pp. 6?7. Zuluaga, I.; Duque, M. 1993. La investigación sobre el control biológico a través de quince años de SOCOLEN: Caracterización y enfoque. En: Control Biológico en Colombia. Historia, avances, proyecciones. Palmira. pp. 10 ?17. Carlos Espinel Correal Biólogo. Estudiante de M.Sc. en Ciencias Agrícolas con énfasis en Entomología. Universidad Nacional de Colombia

BIOLOGIA Y ECOLOGIA DE LOS PARASITOIDES

¿Qué es un Parasitoide? Insectos que tienen un nicho ecológico que puede, hasta cierto punto, ser considerado intermedio entre el habito depredador y el parásito. Los depredadores normalmente matan su presa y la consumen. Los parásitos no necesariamente matan su presa y hasta pueden vivir con, o dentro de ella por largos períodos. Los parasitoides matan su presa al final del ciclo, cuando completan su desarrollo. Hay un caso interesante de comportamiento para pensar acerca de la definición de parasitoides. Es el caso de las avispas solitarias de la familia Pompilidae y Sphecidae. Estas avispas que usan arañas como presas, paralizan la presa con sus aguijones y posteriormente la arrastran a un hueco en la tierra como nido. Ponen un huevo sobre la araña paralizada a partir del cual se desarrolla su larva. La larva se alimenta de la araña evitando consumir organos vitales como nervios y corazón para mantener la presa "viva" durante su período de desarrollo. Antes de empupar la larva consume completamente su presa matándola en el proceso. ¿Se puede considerar estas avispas como parasitoides o como depredadoras? Si son parasitoides, ¿qué estadío lo sería? Otra característica de los parasitoides son sus adaptaciones para ovipositar, lo que ha llevado a la evolución de sofisticados ovipositores. Estos se encuentran especialmente en Ichneumonidae y Braconidae, especialmente en especies que parasitan larvas protegidas en lugares de dificil acceso como troncos de arboles y tuneles en el suelo. Parasitoides Eggleton y Gaston (1990), Price (1975)

Tipos de Parasitoides

Los parasitoides se clasifican de muchas maneras, especialmente por el habito de su larvas. De acuerdo al estado del hospedero que atacan, hay parasitoidedes de huevos, del larvas, de pupas o de adultos, cuando sus hospederos son holometábolos. Cuando atacan hemimetábolos los parasitoides son de huevos o de ninfas. Como veremos mas adelante, algunos parasitoides pueden pasar de un estado de desarrollo al siguiente, entonces hay parasitoides de huevo-larva o de larva-pupa. Los parasitoides pueden ser ENDOPARASITOIDES cuando se desarrollan dentro del cuerpo del hospedero o ECTOPARASITOIDES cuando se desarrollan externamente sobre el cuerpo de la victima. Cuando un sólo individuo se desarrolla en un hospedero el parasitoide es SOLITARIO. Cuando más de uno se desarrolla en un solo hosepdero el parasitoide es GREGARIO, en este caso se pueden desarrollar desde 2 hasta varios miles de individuos dentro del mismo hospedero. Esta terminología permite combinaciones tales como "endoparasitoide solitario" Superparasitismo Cuando las hembras de la misma especie de parasitoide ponen más de un huevo en el mismo hospedero, se produce SUPERPARASITISMO. En estos parasitoides se presentan larvas de primer instar móviles y agresivas que tienen mandíbulas bien desarrolladas. ¿Por qué? Multiparasitismo Cuando una hembra de una segunda especie oviposita en un hospedero que ya estaba previamente parasitado por una primera especie, pueden suceder dos cosas: si la progenie de la segunda especie compite con las larvas residentes de la primera especie por los recursos que proporciona el hospedero, se produce MULTIPARASITISMO y eventualmente las dos especies se desarrollan dentro dle mismo hospedero. Hiperparasitismo

Si la hembra de la segunda especie va en busca de la larva residente de la primera especie, esto equivale a ser un parasitoide de otro parasitoide lo que se conoce como HIPERPARASITISMO. Los hiperparasitoides tambien se conocen como parasitoides secundarios. Hay casos de parasitoides terciarios. Los hiperparasitoides pueden atacar sus hospederos de dos formas. Ovipositar antes que llegue el parasitoide primario y "esperar" a que este sea parasitado para atacar su hospedero parasitoide. En este caso se denominan HIPERPARASITOIDES FACULTATIVOS. Cuando los hiperparasitoides sólo se pueden desarrollar como parasitoides de parasitoides, y deben encontrar un hospedero que ya esté parasitado se denominan HIPERPARASITOIDES OBLIGATORIOS. Cleptoparasitismo Un cleptoparasitoide obligatoriamente requiere la presencia de otra especie de parasitoide, pero no se alimenta de este sino que utiliza recursos del primero en su propio beneficio. Por ejemplo: los parasitoides de laravas barrenadoras de madera que carecen de ovipositor largo y fuerte para perforar el tronco, esperan que otro parasitoide, que sí tiene la adaptación del ovipositor, perfore y se "aprovechan" de este comportamiento para "robar" la perforación del anterior y ovipositar en su hospedero dentro del tunel en el tronco. Koinobiontes Aquellos parasitoides que permiten que el hospedero continue su crecimiento despues de haber sido parasitado. Esto ocurre con frecuencia en parasitoides que permiten el paso de un estadío del hospedante al otro, como aquellos que son parasitoides de huevo-larva y larva-pupa. En muchos casos los koinobiontes no paralizan el hospedero durante la oviposición. Muchos koinobiontes pueden suspender el desarrollo durante su estado larval o pueden no alimentarse de organos vitales del hospedero para lograr completar su desarrollo. Idiobiontes Parasitoides que solo disponen de los recursos del hospedero al momento de la oviposicion, para compleatar su desarrollo. Estos no tienen la oportunidad de que el hospedero continue su crecimiento despues del parasitismo: son típicamente parasitoides de huevos, de pupas o de adultos y no pasan de un estado al siguiente. Estos parasitoides en muchos casos paralizan la presa durante la oviposición.

Otras categorías de parasitoides incluyen: Poliembriónicos Cuando la hembra parasitoide pone uno o dos huevos en el hospedero y este huevo presenta division asexual (poliembrionía) lo que conduce a producir hasta varios miles de individuos del parasitoide. Heteronómicos Las hembras de estos parasitoides se desarrollan en una especie de hospedero y los machos en otra. En otros casos los machos son hiperparasitos de las hembras de su propia o de otras especies. APRENDIZAJE EN PARASITOIDES El aprendizaje en su definición mas sencilla es explicado como la modificación del comportamiento a través de la experiencia (Cunningham et al., 1998). En el caso de insectos esta muy ligado al comportamiento de búsqueda de huéspedes o presas. Bell (1990), citado por Bradbury (1998) define este comportamiento como una "actividad de movimiento por medio de la cual el insecto busca recursos". Los himenópteros parasitoides son capaces de emplear señales relacionadas directa o indirectamente (a través de su ambiente) con su huésped para localizarlo. La asociación de la señal con la presencia del huésped (aprendizaje asociativo) generalmente incrementa la respuesta a un estímulo luego de una cierta experiencia, esta característica se manifiesta en varias especies de parasitoides (Vet et al, 1995, citados por Steidle, 1998). Ahora es aceptado que las hembras parasitoides pueden aprender los estímulos específicos del huésped a través de un contacto anterior (Kaiser et al, 1989, Bjorsten et al., 1995, Van Einden et al., 1996.); ellas también pueden aprender por asociación del huésped con los volátiles de plantas donde este se alimenta y productos secretados o desechados por él (Lewis et al., 1988; Kester et al., 1991; Grasswitz et al., 1993; Kaiser et al., 1993; citados por Bjorksten et al., 1998). La experiencia previa de un depredador también puede influir en su

comportamiento de búsqueda, lo mismo que en el tipo y proporción de presa que consumen (Begon et al., 1996, citado por Obrycki, 1997) Para adultos de lepidópteros e himenópteros que se alimentan de néctar (polillas y mariposas, abejas y avispas) las especies vegetales tienen la particularidad de presentar diferencias morfológicas en cuanto a la forma, color de la flor y ubicación de nectarios, lo cual requiere diferente forma de manipulación de cada especie. El aprendizaje puede capacitar al insecto para seleccionar y / o manipular de manera particular diferentes tipos de flores más eficientemente y así poder lograr unos mecanismos que le permitan incrementar su habilidad de extracción de néctar (Lewis, 1986; Papaj y Prokopy; 1989, citados por Cunningham et al, 1998). La mayoría de investigaciones sobre aprendizaje para extraer néctar han sido realizados con especies himenóptera; en particular los trabajos realizados con Apis mellifera han demostrado la capacidad de esta para aprender el olor, color y forma de flores huésped (Gould, 1984; Heinrich, 1984; Hammer, 1993; Menzel et al., 1993). Cunningham et al., 1998, trabajando con Helicoverpa armigera (Lep: Noctuidae) lograron concluir que para la localización y elección de huéspedes que suministran néctar mucho más apetecible, esta especie presenta igual capacidad de aprendizaje de comportamiento en ambos sexos. En el caso del parasitoide Lariopliagus distinguendus (Hym: Pteromalidae) Steidle (1998), estableció que no es necesario el previo contacto con su huésped (Sitilophus granarius L.) ya sea por oviposición o por alimentarse de él, para estimular la ovogénesis o la oviposición de las hembras. El mismo autor señala que la frecuencia de encuentro del huésped y la tasa de parasitismo fue incrementándose a medida que el insecto fue ganando experiencia. En otro experimento Steidle y Schóller, 1997 (citados por Steidle, 1998) demostraron mediante el empleo de un "olfatómetro", la capacidad de aprendizaje de L. distinguendus. Las hembras sin experiencia fueron capaces de aprender a reconocer sustancias volátiles emanadas por las larvas de escarabajo que se encontraban infestando granos y así poder localizar su huésped. De igual manera, las observaciones sobre el comportamiento de las hembras mostró que el tiempo de búsqueda requerido para encontrar un grano infestado con S. granarius L. es menor por parte de los parasitoides con experiencia y mayor en los parasitoides sin experiencia debido a que estos últimos se detienen mayor tiempo sobre los granos no infestados. Según Vinson (1997), las investigaciones en aprendizaje de insectos se han dirigido a estudiar los efectos de la experiencia en las decisiones de forrajeo de avispas parasitoides. La importancia del aprendizaje en las decisiones de forrajeo depende generalmente del numero de estímulos aprendidos que se pueden retener, la persistencia de lo aprendido y si el aprendizaje esta confinado a un bajo rango de huéspedes; pocos estudios han logrado dirigirse a determinar la duración en la memoria de dichos estímulos. Aunque estos experimentos se han enfocado a demostrar el hecho de que los parasitoides aprenden, frecuentemente no proveen información acerca de lo que significa funcional y adaptativamente este hecho para el insecto y la importancia relativa de factores como el genotipo y el estado fisiológico (Bjorksten et al., 1998).

Estrategias de búsqueda Los parasitoides pueden obtener información útil acerca de la distribución del huésped desde su sitio de emergencia y también de la experiencia acumulada mientras están en su búsqueda. Esto sugiere que la preferencia de búsqueda es aprendida aún desde que el parasitoide es larva, no obstante hoy día es más común aceptar que el parasitoide aprende el olor del huésped después de su emergencia del estado pupal. La labor de encuentro del hábitat que contiene focos con huéspedes convenientes para la oviposición involucra una búsqueda directa. Los parasitoides pueden usar estímulos olfativos, visuales y vibraciones como señales para estrechar la búsqueda del huésped (Vet et al 1991; Vinson 1984, citados por Bradbury, 1991). Una o mas modalidades de acuerdo a la ecología del huésped, pueden ser usadas para localizarlo. Un concepto muy empleado es el de "sistema tritrófico", que relaciona tres niveles de movimiento de la energía a lo largo del sistema de plantas, insectos fitófagos y sus enemigos naturales (Vet y Groenewold 1990, citados por Bradbury). Información importante para el parasitoide esta disponible desde el primer y segundo nivel trófico. Por "espionaje" de la comunicación química entre la planta y el insecto fitófago, el parasitoide puede detectar la presencia de potenciales huéspedes. No obstante, señales químicas derivadas del huésped pueden ser poco detectables a largas distancias. Aun así, el parasitoide puede emplear información menos confiable como semioquímicos producidos por la planta, señales visuales como forma y color y señales vibratorias (Vet 1991; Vinson 1984). Los parasitoides han involucrado al menos tres estrategias para explotar el "sistema tritrófico". La primera estrategia es llamada el "desvío infoquímico". Esta involucra el uso de la información del estado mas detectable en el ciclo de vida del huésped. Por ejemplo, Opius lectus un parasitoide de huevos y larvas de Rhagoletis pomonella aprovecha la feromona que disuade la oviposición en el adulto de R.. pomonella (Prokopy and Webster 1978). La segunda estrategia es llamada "sinomonas que inducen al herbívoro" y se refieren a la capacidad del parasitoide para responder a la emisión de volátiles causados por la planta cuando es dañada por el insecto. Por ejemplo, plantas de maíz dañadas por larvas de Spodoptera liberan volátiles que atraen al parasitoide Cotesia marginiventris (Turlings et aL 1990; Vet et al. 1991; Tuinfinson, 1993). La tercera estrategia es llamada aprendizaje asociativo. Los parasitoides son muy buenos relacionando diversas señales. El beneficio de¡ aprendizaje es que pueden asociar fácilmente señales detectables y poco confiables, como los volátiles de la planta, con señales mas confiables pero difícilmente detectables, como los olores específicos del huésped (Vet 1991). Además, estudios han indicado que las hembras parasitoides pueden aprender a responder a nuevos olores (Vet y Groenewold 1990). Una de las implicaciones del aprendizaje

asociativo es que crías de parasitoides pueden ser "entrenadas" en laboratorio para mejorar el éxito en el forrajeo inicial (Tuinlinson 1993, citado por Bradbury, 1991). Torpe y Jones (1937), trabajando con adultos Ichneumonidae Venturia (= Nemeretis) canescens criados en diferentes huéspedes observaron que estos tienden responder a los olores asociados al huésped sobre el cual se desarrollan. Mecanismo general de selección del huésped (Vinson, 1997) En algún momento una hembra parasitoide desarrolla un afán por buscar huéspedes, el cual, presumiblemente esta inducido por un conjunto de condiciones fisiológicas. Algunas especies pueden tener un período de preoviposición y de igual manera no sentir el afán de búsqueda luego de que este periodo ha pasado (Nishida, 1953); así mismo, otras especies pueden empezar a buscar el huésped inmediatamente han emergido (Taylor, 1974). El afán de búsqueda se asocia con una serie de factores internos tales como hambre, necesidad de limpieza, edad, carga de huevos y experiencia y factores externos como presencia de predadores o competidores, disponibilidad de refugio, condiciones ambientales, enfermedades y disponibilidad de alimento. La experiencia previa de una hembra es muy importante para la localización del huésped. Involucra una cadena de sucesos que son específicos como el comportamiento de oviposición, si se trata de un endo- o ectoparasitoide, etc. Esta experiencia puede ser de tres tipos, así: a. La primera, denominada innata o inexperiencia, se refiere a aquellas hembras que no han tenido contacto con huéspedes o plantas asociadas a ellos. En estas hembras los genes ("fundamento genético") determinan la primera señal a la cual responden, el tipo de señales a las cuales responden, el comportamiento que generan dichas señales, el rango de especies que puede atacar la hembra y la intensidad del ataque. El estimulo puede variar hasta un umbral luego del cual se puede generar una repuesta. Este comportamiento puede estar o no realzado por una combinación de estímulos. En general la detección y respuesta innata a señales estaría sujeta a selección natural. Prevost et al. (1990), mostraron que respuestas a volátiles aleloquímicos por Microplitis croceipes (Braconidae) fue heredada y Weseloh (1986) mostró que a través de la selección de razas de Cotesia melanoscela (Braconidae) las ultimas generaciones aceptaban huéspedes en general. Chassain y Bouletreau (1987) y Chassain et al. (1988) mostraron que diferencias de respuesta en diferentes líneas de Trichogramma a la distribución de su huésped fue heredada. Wanberg (1989) mostró que la aceptación de huéspedes es heredada. b. El segundo factor que afecta la respuesta de selección del huesped es la experiencia. Experiencia con oviposición o localización puede mejorar la destreza o realzar la respuesta para selección del huesped por la hembra. Las hembras con experiencia responden mas rápido y vuelan mas a prisa hacia el complejo huésped / planta con respecto a hembras inexpertas (Dros et al.,

1986; McAuslane et al., 1991; Sheehan y Shelton, 1989; citados por Vinson, 1997). Tal experiencia puede extenderse a todos los niveles del proceso de selección del huésped; por ejemplo, el tiempo necesario para reconocer y parasitar el huésped disminuye con el aumento en la sucesiva manipulación de huéspedes (Wajnberg, 1989). No obstante la experiencia puede ser considerada como una forma de aprendizaje asociativo. El aprendizaje asociativo se define de varias maneras. Carew et al. (1984) y Menzel et al. (1993) definieron el condicionado como el realce de respuestas innatas débiles, a través de aprendizaje asociativo; lo cual, puede ser similar a decir que el mejoramiento en una respuesta debido a una experiencia, involucra el incremento en la sensibilidad de señales innatas o señales para las cuales la hembra esta genéticamente programada para responder. Otro tipo de aprendizaje es el condicionado, el cual es definido como la respuesta a una nueva señal resultado de la asociación con una sería innata o una señal para la cual la hembra esta programada genéticamente para responder durante una experiencia que involucre a ambas. Vinson se refiere al, aprendizaje condicionado como experiencia y al condicionado como aprendizaje asociativo. c. El tercer componente de una experiencia previa es el aprendizaje asociativo en el cual una hembra asocia una "nueva" señal con señales" innatas". Esto resulta en hembras que tienen la capacidad de responder apropiadamente a señales que ellas pueden detectar (Ding et al., 1989, Kaiser y Dejong, 1993; Kaiser et al., 1995; Lewis et al., 1991; Vinson et al., 1991) pero para las cuales ellas no están programadas genéticamente para responder. El aprendizaje asociativo redirecciona y amplia la respuesta de las hembras. El resultado es un sistema flexible que permite a las hembras responder a cambios en el ambiente (Lewis et al., 1990; Vet et al., 1990). El aprendizaje asociativo también permite que las hembras respondan a nuevos huéspedes o a huéspedes en nuevas situaciones sin la influencia genética de la población del parasitoide, dado que la selección puede actuar en la capacidad para aprender asociativamente y no en la capacidad para detectar o responder a una señal particular. Por otro lado se plantea la hipótesis acerca de que la habilidad del parasitoide para aprender las características de su sitio de desarrollo es una forma de herencia que no se transmite genéticamente entre generaciones, es decir, es una forma de transmisión cultural (Godfray y Waage, 1998). Este tipo de aprendizaje es muy importante y sirve para aislar poblaciones en diferentes microhábitats de huéspedes con consecuencias significantes para la subdivisión genética de poblaciones y especies. Aplicaciones en el control biológico Para el caso de lepidópteros plaga, el aprendizaje puede ayudar a explicar las correlaciones entre altos niveles de oviposición y alta floración observada en el cultivo; H. armigera es particularmente una plaga que predomina durante los estados de floración de los cultivos que ataca (Parsons, 1940; Zaluki et al., 1986, citados por Cunningham et al., 1998). Algunos métodos para cuantificar

la magnitud de una floración constante han sido propuestos por Lewis (1986) y Alberti (1994). Estos, además de descifrar mecanismos involucrados en el aprendizaje, en particular señales del huésped vegetal que son empleadas por la plaga, puede ser útiles para la comprensión del aprendizaje en insectos nocturnos y también para plantar posibles estrategias de manejo y monitoreo (Cunningham et al., 1998). De igual manera la colonización de nuevas especies por medio de la exposición de la parasitoides o depredadores a la plaga objetivo y posterior liberación aunque aun esto no ha sido bien demostrado (Van Driesche et al., 1996) Limitantes para su aplicación La cría en masa de parasitoides sobre dietas artificiales puede agilizar y abaratar los costos de producción pero a la vez pueden derivar en adultos poco eficientes cuando se liberan en el cultivo. Esto ocurre debido a la asociación planta?herbívoro que permite al parasitoide orientarse hasta su huésped. Por ejemplo, Microplitis demolitor (Hym: Braconidae) responde al olor de plantas de cacao in huéspedes (Helicoverpa zea) que han sido criados sobre plantas verdaderas de cacao, pero no en crías sobre dietas artificiales (Herrad et al., 1988). De igual manera, Diaretiella rapae (Hym: Braconidae) ataca áfidos que se alimentan sobre crucíferas, pero es mas sensible a plantas de papa y a huéspedes que se hayan criado alimentándose de papa (Sheehan y Shelton, 1989)

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